De este modo, los Templarios controlaron los accesos a la villa por el puente y por el este. El asentamiento llegó a tener tanta importancia para la Orden del Templo de Jerusalén (Templarios) que se convirtió en cabeza de todas la Encomiendas navarras, residiendo en ella el Comendador. El dominio del enclave templario se completó con el asentamiento al este de un convento en el cercano lugar de Eunate y una Encomienda Menor con hospedería en la aldea.
El enclave de los edificios templarios de Murugarren es significativo, a la derecha la Iglesia, a la izquierda el hospital-hospedería, en el centro el Camino de Santiago que pasa bajo un arco abovedado entre ambos edificios. Un poco más allá la entrada amurallada a la villa, con su aljama judía con una importante sinagoga y el barrio de la morería.
En 1312 la Orden del Temple queda extinguida por el papa Clemente V, cediendo a las presiones del rey francés Felipe IV El Hermoso (Felipe I de Navarra), pasando sus bienes a la Orden de los Caballeros Hospitalarios de San Juan de Jerusalén, que no tomaron posesión hasta 1443.
La villa de Puente la Reina tuvo asiento en las Cortes del Reino. En 1322 al morir Felipe II de Navarra (V de Francia), fue sucedido por su hermano Carlos I El Hermoso de Navarra ( IV de Francia), la sucesión en Francia quedaba sin discusión por la Ley Sálica.
En marzo de 1328 la situación fue aprovechada en Puente la Reina para desligarse de la corona francesa, caballeros y representantes navarros acordaron destituir al gobernador del rey Carlos I, Pedro Ramón de Rabastens, nombrando dos regentes: Juan Corbarán de Leet y Juan Martínez de Medrano; y llamar a Juana (hija de Luis X, futura Juana II) y a su marido Felipe de Évreux para ser reyes de Navarra.
El término de Puente la Reina se fue ampliando, en 1416 incorporó los lugares de Zubiurrutia y Gomaciain, y en 1846 los de Ecoyen, Sarría, Sotés y Villanueva.
En 1448 durante el reinado de Juan II de Aragón, el Gran Prior de la Orden de los Caballeros Hospitalarios de San Juan de Jerusalén, Juan de Beaumont, estableció otro Hospital de peregrinos en el mismo lugar donde estaba el anterior construido por los Templarios.
El Tratado de Puente la Reina (8 de septiembre de 1451) determina la ruptura definitiva entre el Príncipe de Viana, don Carlos de Trastámara y Évreux, y su padre el infante Juan II de Aragón (rey consorte de Navarra por el matrimonio con Blanca I de Navarra, hija de Carlos III El Noble).
Los beaumonteses tomaron partido por el Príncipe de Viana y los agramonteses por Juan II, estallando la guerra civil (1451-1464).
El Príncipe de Viana, ayudado por Juan II de Castilla, fue derrotado y hecho preso. Con la Concordia de Valladolid (7 de diciembre de 1453), Carlos de Viana fue liberado tras prometer no tomar el título regio hasta la muerte de su padre. Al fracasar de nuevo al tomar armas contra su padre, se refugió en Nápoles con su tío Alfonso V de Aragón El Magnánimo (hermano mayor de su padre Juan II). Al morir su tío en 1458, el infante Juan II es coronado rey de Aragón, mientras que a Carlos de Viana se le ofrecen las coronas de Nápoles y Sicilia.
Los reyes Catalina I de Foix y Juan III de Albret en 1498 le concedieron privilegios de Feria Anual y Mercado Mensual.